Sorto in un'area interessata da necropoli fin dall'epoca etrusca a seguito dell'editto napoleonico che stabiliva che le sepolture dovessero avvenire ad adeguata distanza dai centri abitati, fu inaugurato dal futuro papa Leone XIII nel 1849. Decorato da artisti provenienti principalmente dall'Accademia di Belle Arti di Perugia, riflette diverse correnti artistiche dal Verismo all'Espressionismo, con prevalenza di Liberty, Art Deco ed Eclettismo. La committenza era costituita prevalentemente dalla borghesia e dalla nuova classe politica in ascesa, e il cimitero ospita le spoglie di alcuni tra i personaggi più illustri della storia, delle arti, della letteratura e della politica perugina del periodo.
Tra gli scultori e gli architetti si segnalano Raffaele Angeletti, Nazzareno, Angelo e Francesco Biscarini, Romano Mignini, Giuseppe Frenguelli, Bruno Arzilli, Giuseppe Luchetti, Ugo Tarchi, e Tito Orfei