Il 15 agosto 1781 il teatro fu inaugurato sotto il nome di "Teatro Civico del Verzaro", che all'epoca aveva una capienza di 1.200 spettatori. Alla sua edificazione concorsero molti dei migliori artisti dell'epoca. Nel 1874 l'Accademia decise di ristrutturare ed ampliare il teatro così che divenne come oggi lo possiamo ammirare. La nuova inaugurazione fu l'occasione per assegnare al Teatro il nuovo nome di "Francesco Morlacchi", musicista e filosofo perugino di fama internazionale.