Discende dal più antico teatro spoletino, cioè da quello "stanzone per le pubbliche commedie" ricordato nel 1664 e che, nel 1668, era già diventato uno dei primi teatri italiani a palchetti. La sua forma attuale si deve all'opera di Giovanni Montiroli (1887 - 1880), al ripristino che curò l'arch. Roberto De Luca nel 1958, in occasione della prima edizione del Festival dei Due Mondi e al recente restauro sostenuto dalla Fondazione Carla Fendi, che ha recuperato anche l'ottocentesca "Scena ricca" e il sipario con la Gloria di Caio Melisso (liberto spoletino, amico di Mecenate, bibliotecario di Augusto). La decorazione del sipario, il bel soffitto con Apollo e le Muse e alcuni pannelli del foyer si devono a Domenico Bruschi (1880 circa). L'ingresso è arricchito con materiali provenienti dall'ex chiesa di S. Giovanni Battista, in via Porta Fuga. Ha la pianta a ferro di cavallo, tre ordini di palchi e il loggione. E', senza dubbio, uno dei più eleganti teatri da camera italiani.