Progettato nel 1938 per ospitare le celebri metope del santuario di Hera al Sele, e costruito tra la fine degli anni Quaranta e gli inizi degli anni Cinquanta, fu inaugurato nel 1952.
Successivamente ampliato negli anni Sessanta per ospitare le metope del tempio tardo arcaico del Sele e le tombe dipinte, ha conosciuto in anni recenti un riassetto completo delle collezioni della città greco-lucana con l’esposizione di materiali provenienti da scavi dal sito urbano, dal territorio tributario della città antica e dalle necropoli.
Senza procedere ad ampliamenti, ritenuti irresponsabili perché a danno della sottostante agora greca, ma utilizzando tutti gli spazi disponibili, si sono aperte, nel 1999 e poi nel 2009, due nuove sezioni dedicate a Paestum romana e alle fasi della Preistoria e della
Protostoria del sito.
Allo stato attuale queste non sono più visitabili, in attesa del futuro riallestimento del Museo, in avanzata fase progettuale.